Princi Tamino vajā milzu čūska, ko viņš nevar uzveikt, jo beigušās bultas. Tamino zaudē samaņu. Čūsku nogalina trīs aizplīvurotas dāmas, kas iemīlas glītajā svešiniekā. Katra no viņām grib palikt pie Tamino, kamēr abas pārējās dotos pastāstīt savai valdniecei Nakts karalienei par notikušo. Beidzot viņas aiziet visas kopā. Tamino modina stabules skaņas - spēlētājs ir spalvām klātais, ērmotais putnu ķērājs Papageno. Viņš lielās, ka esot pieveicis čūsku. Atgriežas trīs dāmas un aizslēdz Papageno muti ar lielu atslēgu, lai neļautu viņam melot tālāk. Dāmas parāda Tamino Nakts karalienes meitas Paminas portretu. Pamina nīkst gūstā pie ļaunā burvja Zarastro. Tamino, iemīlējies skaistulē, zvēr viņu izglābt.

Pērkona dārds vēstī par Nakts karalienes tuvošanos. Viņa sola Tamino savu meitu par sievu, ja princis to atbrīvos. Dāmas dāvā Tamino burvju flautu, kas palīdzēs grūtajā uzdevumā. Viņas atsvabina Papageno muti un sūta putnu ķērāju līdzi princim. Arī Papageno tiek brīnumains ierocis - zvaniņi, kas nepieciešamības gadījumā jāpašķindina. Trīs gari ved Tamino un Papageno uz Zarastro valstību.

Pamina cenšas bēgt, jo moris Monostatoss, kam uzdots gūstekni apsargāt, uzmācas viņai ar saviem tuvošanās mēģinājumiem. Pamina noģībst, ieraugot Papageno. Putnu ķērājs un moris viens otru notur par ļaunajiem gariem, un Monostatoss bēg. Papageno izstāsta Paminai par glīto princi, kas iemīlējies viņā un nāk viņu glābt. Savukārt Pamina mierina Papageno, kurš ļoti ilgojas apprecēties, un apliecina, ka mīloša sirds noteikti atradīs dzīvesbiedru.

Trīs gari atstāj Tamino Zarastro tempļa priekšā. Viņu atsviež atpakaļ nedzirdētas balsis, tiklīdz viņš mēģina ieiet pa pirmajām divām durvīm. Tēls priestera izskatā, Runasvīrs, aizšķērso ceļu uz trešajām. No Runasvīra Tamino uzzina, ka, lai gan Pamina atrodas Zarastro valstībā, viss nav gluži tā, kā Nakts karaliene to attēlojusi. Tomēr Tamino vēl nav gatavs izprast noslēpumus valstībā, kur valda Zarastro gudrība. Runasvīrs nozūd, bet balsis pavēsta Tamino, ka Pamina ir dzīva. Viņš pauž savu prieku, spēlējot flautu. Tamino izdzird Papageno stabules skaņas un dodas meklēt putnu ķērāju. Tikmēr ierodas Papageno un Pamina, kas sekojuši flautas melodijai. Viņus pārtver Monostatoss ar saviem vergiem un taisās sakalt viņus važās, bet tad Papageno atceras par brīnumzvaniņiem. Dzirdot to šķindoņu, Monostatoss un viņa svīta metas dejā un aizvirpuļo prom, aizmirstot par savu nolūku.

Ierodas Zarastro un viņa brālības priesteri. Pamina stāsta, ka mēģinājusi aizbēgt Monostatosa uzmācības dēļ. Zarastro izturas laipni, tomēr gūstekne vēl nevar tapt atbrīvota viņas mātes ļaunās ietekmes dēļ.

Monostatoss atved sagūstīto Tamino. Pamina un Tamino metas viens otra skavās. Zarastro pavēl Monostatosu nopērt, bet Tamino un Paminu vest uz templi, lai šķīstītu.

II CĒLIENS

Zarastro mudina brālības priesterus atļaut Tamino izturēt pārbaudījumus, kas padarīs viņu cienīgu pievienoties šai savienībai, paskaidrojot, ka dievi izvēlējušies Paminu Tamino par sievu. Zarastro paskaidro, ka tieši tādēļ aizvedis Paminu no mātes.

Priesteri jautā Tamino un Papageno, vai tie ir gatavi pārbaudījumiem. Tamino ir apņēmības pilns. Papageno gan pretojas, bet viņa iebildumi kļūst vājāki, uzzinot, ka dievi viņam sagatavojuši sievu, ļoti līdzīgu viņam pašam, sauktu par Papagenu.

Priesteri liek viņiem klusēt, brīdina no sieviešu viltības un atstāj vienus tumsā. Parādās trīs dāmas un draud atriebties, bet Tamino par tām neliekas ne zinis, iesakot Papageno darīt to pašu. Dāmas aizved brālība. Priesteri slavē Tamino par viņa noturību un ved viņu un ne pārāk sajūsmināto Papageno uz nākamo pārbaudījumu.

Monostatoss mēģina noskūpstīt guļošo Paminu, bet viņu aizbiedē Nakts karalienes ierašanās. Nakts karaliene iedod Paminai dunci, pavēlot nogalināt Zarastro un atgūt saules disku, ko Zarastro atdevis viņas nelaiķa vīrs. Paminai riebjas doma par nogalināšanu. Monostatoss, kurš slepus noklausījies, mēģina viņu šantažēt: viņš nebrīdinās Zarastro par slepkavīgajiem plāniem, ja Pamina dāvās morim savu mīlestību. Bet parādās pats Zarastro, aizsūta Monostatosu prom un pārliecina Paminu, ka viņas māte nav apdraudēta, jo viņa valstībā nav pieļaujamas pat domas par atriebību.

Priesteri ieved Tamino un Papageno un atstāj tos vienus. Papageno sūdzas par slāpēm. Vecuve dod viņam ūdeni, sauc par savu mīļoto un pēc tam nozūd. Gari atnes Tamino flautu un Papageno zvaniņus, kas tiem bijuši atņemti, un piedāvā mielastu. Papageno ar baudu metas virsū ēdienam, kamēr Tamino atturas, ēšanas vietā spēlējot flautu.

Skaņa pievilina Paminu, kas krīt izmisumā, kad Tamino atsakās ar viņu runāt. Pat Papageno, kam ir pilna mute, neatbild. Pamina ilgojas pēc nāves.

Priesteri līksmo par Tamino progresu. Zarastro liek Tamino un Paminai teikt ardievas, lai vestu Tamino līdzi. Priesteru brālība atraida Papageno, kurš atbild, ka pasaulē ir daudz vairāk tādu kā viņš, nevis tādu kā priesteri. Viss, ko viņš vēlas, ir sieva. Parādās Vecuve. Kad Papageno negribīgi apsola būt viņai uzticīgs, viņa pārvēršas par jaunu, skaistu meiteni - Papagenu. Taču viņu aizved priesteri.

Trīs gari neļauj Paminai atņemt sev dzīvību, galvojot, ka tas salauztu Tamino sirdi. Viņi piedāvā aizvest Paminu pie mīļotā.

Divi bruņoti vīri dod Tamino padomu un saka, ka nu tas var runāt ar Paminu. Viņa parādās, un abi, burvju flautas skaņas sargāti, kopā dodas trešajā smagajā pārbaudījumā caur uguni un ūdeni.

Trīs gari arī Papageno attur no pašnāvības, kuru tas grib izdarīt izmisumā par Papagenas zaudēšanu. Sekojot garu padomam, viņš spēlē burvju zvaniņus, un Papagena parādās. Abi priecīgi kaldina nākotnes plānus par kuplu bērnu pulciņu.

Nakts karaliene, viņas dāmas un Monostatoss, kas tām pievienojies cerībā iegūt Paminu, uzbrūk templim, bet tiek atvairīti un sakauti.

Zarastro vada priesteru brālību gaismas, skaistuma un gudrības triumfa svinībās. Tamino un Pamina ir kopā.